de Medicina y Cirugía
REPERT MED CIR. 2021; 30(2):101-108
101
a
Médico Veterinario Zootecnista. Especialista en Epidemiología. Msc Epidemiología.
Fundación Universitaria de Ciencias de la Salud. Fundación Nacional Somos- FNS, Bogotá DC, Colombia.
b
Administración, Universidad del Sinú, Fundación Nacional Somos-FNS, Bogotá DC, Colombia.
R E S U M E N
INFORMACIÓN DEL ARTÍCULO
Historia del artículo:
Fecha recibido: abril 28 de 2020
Fecha aceptado: abril 8 de 2021
Autor para correspondencia.
Dr. Héctor Fabio Restrepo
hfrestrepo@fucsalud.edu.co
DOI
10.31260/RepertMedCir.01217372.1054
Glifosato como factor de riesgo para Glifosato como factor de riesgo para
malformaciones congénitas: revisión malformaciones congénitas: revisión
bibliográcabibliográca
Glyphosate as a risk factor for congenital Glyphosate as a risk factor for congenital
malformations: a literature reviewmalformations: a literature review
Artículo de revisión
Héctor Fabio Restrepo Guerrero
a
Luz Helena Rincón Ruíz
b
Antecedentes: en los últimos 40 años el cambio en las prácticas agrícolas ha llevado al consecuente uso de plaguicidas
con el n de incrementar las cosechas y evitar plagas que afecten la producción, siendo un procedimiento usual a nivel
mundial. En Colombia la utilización de estos plaguicidas en especial el glifosato, cuya marca comercial a nivel mundial se
conoce como Roundup
®
, compuesto por 480 g/L de la sal isopropilamina de N-fosfonometilglicina, es ampliamente empleado
desde hace más de 30 años sobre todo en el Valle del Cauca donde se utiliza para la maduración de la caña de azúcar y como
herbicida para cultivos de café, banano, arroz, cacao y palma africana así como cítricos en otras regiones del país. Métodos:
se realizó una búsqueda sistemática e integral de la literatura en las bases de datos Cochrane, Medline, Embase, Lilacs y
Scielo utilizando diferentes combinaciones de exposición y términos de resultado. Resultados: la búsqueda encontró trece
estudios que prueban asociaciones entre glifosato y defectos de nacimiento. Conclusiones: en cinco de los trece no se encontró
asociación entre la exposición al glifosato y la presentación de malformaciones, mientras que en ocho artículos hubo algún
tipo de asociación entre la presencia de malformaciones y el contacto con glifosato o sus sales. Se hace necesario realizar
estudios prospectivos.
Palabras clave: glifosato, anomalías congénitas, toxicidad del desarrollo, malformaciones.
© 2021 Fundación Universitaria de Ciencias de la Salud -FUCS.
Este es un artículo Open Access bajo la licencia CC BY-NC-ND (http:// creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/)
de Medicina y Cirugía
Vol.
30
N°2 . 2021
ISSN: 0121-7372 • ISSN electrónico: 2462-991X
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ABSTRACT
Background: in the last 40 years, changes in agricultural practices have led to the consequent use of pesticides to increase
yields and avoid pests that aect production, being a procedure commonly used worldwide. In Colombia, the use of these
pesticides, especially glyphosate, whose worldwide trade name is Roundup
®
, composed of 480 g/L of the isopropylamine salt
of N-phosphonomethylglicine, has been extensively used for more than 30 years in the Valle del Cauca region to accelerate
ripening of sugar cane, and applied as a herbicide for coee, banana, rice, cocoa and African palm crops, as well as in
citrus groves, in other regions of the country. Methods: a systematic and comprehensive literature search was performed
in Cochrane, Medline, Embase, Lilacs and Scielo databases using dierent combinations of exposure and outcome terms.
Results: the search found thirteen studies testing associations between glyphosate and birth defects. Conclusions: ve of the
thirteen articles found no association between glyphosate exposure and the occurrence of malformations, while eight studies
found some type of association between malformations and contact with glyphosate or its salts. Further prospective studies
are needed.
Key words: glyphosate, congenital anomalies, developmental toxicity, malformations
© 2021 Fundación Universitaria de Ciencias de la Salud - FUCS.
This is an open access article under the CC BY-NC-ND license (http://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/).
En los últimos 40 años el cambio en las prácticas agrícolas
ha llevado al uso de plaguicidas con el n de incrementar
las cosechas y evitar plagas que afecten la producción,
siendo una acción usual a nivel mundial.
1-4
En Colombia
la utilización de estos plaguicidas en especial el glifosato,
cuya marca comercial a nivel mundial es conocida como
Roundup
®
, compuesto por 480 g/L de la sal isopropilamina
de N-fosfonometilglicina
5
, es empleado desde hace más de
30 años sobre todo en el Valle del Cauca donde se utiliza
para la maduración de la caña de azúcar y como herbicida
para cultivos de café, banano, arroz, cacao, palma africana y
cítricos en otras regiones del país.
5
Igualmente, es el herbicida
empleado en el Programa de Erradicación de Cultivos
Ilícitos.
2
Algunos autores consideran que se han observado
efectos tóxicos en humanos en la clínica y en estudios
paraclínicos
6
; además distintos estudios han mostrado que
el glifosato es citotóxico para células tanto humanas como
de otros animales.
7-9
Igualmente se sugiere que el glifosato
no solo se limita a la alteración del ADN en células vegetales
sino que afecta también las células animales.
4,10
Estudios
realizados en embriones de trucha demostraron la toxicidad
del glifosato produciendo muerte embrionaria en dosis de
20 partes por millón (PPM).
11
Por su parte en el informe
número 25 de la Fundación Ideas para la Paz revela “que la
aplicación de glifosato se asoció con mortalidad en células y
animales y que en humanos la exposición al producto lo fue
con desenlaces como sudoración excesiva, dolor de cabeza,
irritación ocular y dicultades reproductivas”.
12
Otros
autores lo han considerado como factor de riesgo de muerte
en etapas tempranas del embarazo, sin embargo este no es
el tema de la presente revisión pero vale considerarlo pues
está reportado en la literatura.
13-15
Para 2015 el glifosato
fue clasicado como posible carcinogénico por la agencia
internacional para la investigación en cáncer y fue incluido
en la lista de plaguicidas altamente peligrosos.
16,17
INTRODUCCIÓN
En relación con el tema de las malformaciones en
nuestro país, en el estudio de Zarante y col. tomaron el
número de nacidos en instituciones de salud de la ciudad
de Bogotá y de los 121.674 nacidos vivos en el periodo
comprendido entre enero 2001 y noviembre 2010, 2.208
(1,81%) presentaron alguna malformación evidenciada al
momento del nacimiento, de los cuales 118 (0,097%) eran
polimalformados.
18
Estas cifras dan una idea de la magnitud
de nacimientos de niños con malformaciones congénitas.
Richard y col. consideran que con dosis altas, inclusive en
diluciones más bajas que las recomendadas en agricultura,
ocurre una alteración en las células placentarias que puede
llevar a problemas de tipo reproductivo.
7
Por otro lado
en un estudio de casos y controles donde no tuvieron en
cuenta la proximidad a sitios de fumigación, Ojeda y col.
observaron malformaciones en 1% de los casos, siendo las
más frecuentes las relacionadas con el sistema nervioso en
29%, las del aparato cardiovascular 23%, vías urinarias
15%, de miembros y otras en 4,5% cada uno.
19
En la actualidad hay un desconocimiento sobre el
mecanismo de acción del glifosato, se plantea de acuerdo con
algunos autores que se produce debido a una variación en
la ruta metabólica de la fosforilación oxidativa, causando un
desacople de la misma con la consecuente inhibición en la
formación de adenosina trifosfato, componente fundamental
para el desarrollo metabólico normal.
3,11
Se considera que
solo 0,1% de la cantidad aplicada de plaguicidas realmente
actúa sobre las plantas y el restante queda circulando en el
ambiente.
4
A través del tiempo ninguna investigación sobre el uso de
glifosato en la aspersión ha refutado el componente tóxico
del mismo.
12
Sin embargo, existe gran controversia sobre los
verdaderos efectos de su aplicación en la salud, sobretodo
en la presentación o no de malformaciones al nacimiento, en
madres que han sido expuestas a la aspersión de glifosato
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METODOLOGÍA
en sus etapas tempranas o tardías del embarazo. Ejemplo de
esta controversia lo da el artículo publicado por Camacho y
Mejía en 2015 titulado “Consecuencias de la aspersión aérea
en la salud: evidencia desde el caso colombiano”, publicado
como capítulo del libro “Costos Económicos Y Sociales Del
Conicto En Colombia: ¿Cómo Construir Un Posconicto
Sostenible?”
9
y su posterior revisión por parte de Rico y col.
en 2016 titulado “Revisión de pares académicos del artículo:
"Consecuencias de la aspersión aérea en la salud: Evidencia
desde el caso colombiano" (Camacho y Mejía, 2015).”
20,21
El
primero trató el tema de las consecuencias del glifosato en la
población colombiana y el segundo llevó a cabo un proceso
de validación de los resultados obtenidos por el primero,
lo que demuestra la gran importancia que se da al tema del
glifosato y sus consecuencias en la salud. Por todos estos
aspectos se hace importante en aras de intentar aclarar el
papel del glifosato, llevar a cabo una revisión de la literatura
en miras de conocer qué se ha investigado sobre si es o no
un factor de riesgo en la presentación de malformaciones
congénitas en los hijos de aquellas personas que por algún
motivo han tenido contacto con el glifosato.
Legislación colombiana frente al uso del glifosato
En 1978 cuando se presentaron las primeras fumigaciones
aéreas en Colombia se utilizó el herbicida llamado Paraquat.
Fue retirado por presentar daños en múltiples órganos del
cuerpo y gracias a la sentencia T-080 de 2017 se dejó de
utilizar en Colombia.
22
Sin embargo a la par de la utilización
de este herbicida en 1984 el gobierno nacional autorizó el uso
del glifosato, jando límites de aplicación en búsqueda de
la reducción de intoxicaciones
23
y para 1994 se reglamentó
ocialmente el “Programa de Erradicación de Cultivos
Ilícitos mediante aspersión aérea con el herbicida glifosato
(en adelante PECIG)”, siendo una estrategia del Ministerio
de Justicia para controlar y eliminar las plantaciones de
cultivos ilícitos.
24
Tabla 1. Numero de artículo por términos mesh
Se llevó a cabo una revisión sistemática de la literatura
disponible a nivel mundial tomando los principales
buscadores: The Cochrane, Medline, Embase, Lilacs y Scielo.
Las ecuaciones de búsqueda que se emplearon fueron:
"glyphosate" and "abnormalities congenital", “glyphosate
AND developmental toxicity”, “glyphosate AND birth
defects”, “glyphosate AND congenital anomalies”,
“glyphosate AND embryotoxicity”, “glyphosate AND
pregnancy”, “glyphosate AND teratogenicity”, “glyphosate
AND reproductive outcomes”, “glyphosate and abortions”,
“glyphosate AND malformations” y "glyphosate AND
pregnancy outcomes”. Con estas se procuró abarcar todas
las posibles combinaciones para poder encontrar la mayor
cantidad de artículos (tabla 1).
Los artículos incluidos cumplen los siguientes criterios
de inclusión: idioma inglés o español, desarrollado en
humanos, publicados desde 2000 hasta 2019, que traten
sobre malformaciones congénitas, que se reeren al glifosato
o sus sales y sin importar el tipo de metodología desarrollada.
Posteriormente se llevó a cabo la revisión de los resúmenes
para ver el cumplimiento de criterios de inclusión. Luego se
recuperaron los artículos en su totalidad para llevar a cabo
la revisión de los mismos, clasicándolos de acuerdo con su
pertinencia con el trabajo de investigación.
En 2015 y gracias a la resolución 0006 del 29 de mayo se
interrumpió el uso del PECIG, debido a los posibles efectos
nocivos del glifosato en la salud no solo humana sino animal
y se autorizó el uso del glifosato solo para aspersiones
terrestres (PECAT) por mediación de la Policía Nacional y su
dirección de antinarcóticos.
25,26
Glyphosate and "developmental toxicity"
Glyphosate and birth defects
Glyphosate and congenital anomalies
Glyphosate and embryotoxicity
Glyphosate and pregnancy
Glyphosate and teratogenicity
Glyphosate and reproductive outcomes
Glyphosate and abortions
Glyphosate and malformations
Glyphosate and pregnancy outcomes
Glyphosate" and "abnormalities congenital
55
69
16
10
54
7
16
6
75
13
7
16
14
8
0
23
1
9
4
17
10
0
Fuente: los autores.
Total
Humanos
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RESULTADOS
Luego de la búsqueda de la literatura se obtuvieron 328
artículos, de los cuales 102 eran en humanos, el resto en
animales o in vitro. Al revisar se encontró que 32 tenían
Figura 1. Diagrama de ujo del estudio. Proceso de selección de los estudios. Fuente: los autores.
Análisis bibliométrico
Después de retirar los que no cumplían con los criterios de
inclusión quedaron 41 artículos, de estos se excluyeron 28
por referirse a modelos mixtos 14.3%, problemas con tiempos
para quedar en embarazo 7.1%, otros situaciones diferentes
a malformaciones congénitas 42.6% y sin especicar el tipo
de pesticida 35.7%. Finalmente se incluyeron 13 que se
presentan en la tabla 2, en ellos el número de autores varió
entre 1 y 9 viéndose representatividad de autoras femeninas
en 49%, el mayor número de citaciones lo tiene el artículo
escrito por Garry y col.
27
con 302 y los menores uno por
Dutra y col.
28
y otro de Franco y col.
29
con 0 citaciones
(fecha de consulta febrero 2020) (tabla 3).
Análisis de los artículos ingresados
Entre los trece artículos incluidos en el análisis nal, el de
Williams y col. no reveló efectos en la salud reproductiva
o la descendencia luego de la exposición al glifosato y
consideraron que los efectos no son daños de forma directa
sino que fue por el resultado de los tensioactivos; tampoco
hallaron literatura que soportara la implicación del glifosato
como causal de malformaciones.
30
McQueen y col. por su
parte concluyeron que en las muestras de alimentos aunque
se encuentran niveles de glifosato, estas concentraciones son
bajas no siendo perjudicial para presentar malformaciones
más de 10 años, 29 eran repetidos y 37 contemplaban temas
diferentes a los del objetivo de la presente revisión (gura 1).
de tipo congénito.
31
Así mismo De Araujo y col. luego de
sus análisis de expuestos y no expuestos encontraron que
“la asociación de GLY con NTD no fue signicativa cuando
se adoptó un modelo de pesticidas múltiples en el análisis de
regresión logística (OR = 1.5; 0.8 2.9)”, en conclusión ellos
no encontraron una asociación causal entre la exposición
de los padres a glifosato antes o durante el embarazo y la
presentación de defectos congénitos.
15
Carmichael y col. luego de llevar a cabo un estudio de casos
y controles evaluando la inuencia de la proximidad de
zonas de aspersión (un radio de 500 metros), con madres
embarazadas en estadio temprano y su repercusión en el
nacimiento de niños, luego de la recolección de información
no encontraron asociación entre el glifosato u otro pesticida
con un riesgo mayor de producirse esta malformación OR =
0,88 (0,48-1,64).
32
Shaw y col. encontraron luego de realizar
un estudio de casos y controles cuyo objetivo era determinar
si las exposiciones a pesticidas en gestaciones tempranas se
asociaban con el riesgo de gastrosquisis, no encontraron
ninguna asociación (OR ajustado = 0,9, ( IC 0,6-1,5).
33
Yang
y col. al investigar la exposición materna durante el periodo
concepcional y el aumento del riesgo de presentación de
labio leporino, paladar hendido o hendidura orofacial, no
encontraron asociación con el glifosato. Sin embargo, hay
que aclarar que no es signicativo pues sus intervalos
Fuente: los autores.
Estudio potenciales para inclusión mesh
Excluidos por ser llevados a cabo
in vitro o en animales (n =226)
Excluidos por ser mayores de 10
años de publicación (n =32)
Excluidos por encontrarse
repetidos (n= 29)
Excluidos (n =28)
Embarazo 2
Otros daños 12
Modelo mixto 4
Pest genérico 10
Incluidos para análisis
328
102
70
41
13
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Tabla 2. Estudios incluidos en el análisis
Tabla 3. Características de los artículo ingresados
Titulo
Birth defects, season of conception, and sex of
children born to pesticide applicators living in
the Red River Valley of Minnesota, USA.(27)
Developmental and reproductive outcomes in
humans and animals after glyphosate exposure:
a critical analysis(30).
Estimating maternal and prenatal exposure to
glyphosate in the community setting.(31)
Glyphosate and adverse pregnancy outcomes, a
systematic review of observational studies.(15)
Hypospadias and residential proximity to
pesticide applications.(32)
Residential agricultural pesticide exposures and
risk of neural tube defects and orofacial clefts
among offspring in the San Joaquin Valley of
California. (33)
Early pregnancy agricultural pesticide exposures
and risk of gastroschisis among offspring in the
San Joaquin Valley of California.(34)
Congenital Malformations Associated with
Agrotoxics(35)
Maternal residential exposure to specific
agricultural pesticide active ingredients and birth
defects in a 2003–2005 North Carolina birth
cohort(36)
Teratogenic Effects of Glyphosate-Based
Herbicides: Divergence of Regulatory Decisions
from Scientific Evidence(37)
Identification of congenital malformations
associated with endocrine disrupting pesticides
in Brazilian grain producing states(38)
Glifosato ¿inocuo para la vida animal?(29)
Malformaciones congénitas relacionadas con los
agentes teratógenos(39)
Autores
Garry VF, Harkins ME, Erickson LL,
Long-Simpson LK, Holland SE,
Burroughs BL.
Williams AL, Watson RE, De Sesso
JM.
McQueen H, Callan AC, Hinwood
AL.
De Araujo JS, Delgado IF,
Paumgartten FJ.
Carmichael SL, Yang W, Roberts
EM, Kegley SE, Wolff C, Guo L,
Lammer EJ, English P, Shaw GM.
Yang W, Carmichael SL, Roberts
EM, Kegley SE, Padula AM, English
PB, Shaw GM.
Shaw GM, Yang W, Roberts E,
Kegley SE, Padula A, English PB,
Carmichael SL.
Benitez-Leite S, Macchi ML, Acosta
M
Rappazzo KM, Warren JL, Davalos
AD, Meyer RE, Sanders AP,
Brownstein NC, Luben TJ.
Fagan, John; Antoniou, Michael;
Habib, Mem; Howard, Cv; Jennings,
Rc et all
Dutra LS, Pacheco Ferreira A
Fabián Franco, Nidia Viviana Ruiz
Prieto Roni Paredes
Valdés SY; Sánchez Ramírez, E;
Fuentes Arencibia, S.
Revista
Environ Health Perspect
J Toxicol Environ Health
Int J Hyg Environ Healt
BMC Public Health
Pediatrics
Am J Epidemiol.
Clin Mol Teratol.
Rev. chil. pediatr
Birth Defects Res
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https://doi.org/10.11144/Javeriana.r-
gps18-36.imcp
Nº 14, Diciembre 2018, pp. 125-134.
Asunción: Arandurã Editorial. ISSN
2077-5172.
ccm 22( 4 ): 652-666.
Fuente: los autores.
Fuente: los autores.
Garry et all
Williams et all
McQueen et all
De Araujo et all
Carmichael et all
Yang et all
Shaw et all
Benitez-Leite
Rappazzo et all
Fagan et all
Dutra et all
Franco et all
Valdez et all
Environ Health Perspect
J Toxicol Environ Health
Int J Hyg Environ Healt
BMC Public Health
Pediatrics
Am J Epidemiol
Clin Mol Teratol.
Rev. chil. Pediatr
Birth Defects Res
Journal of Environmental
and Analytical Toxicology
Revista Gerencia y
Políticas de Salud.
Revista Novapolis
Correo Científico Médico
2002
2012
2012
2016
2013
2014
2014
2009
2019
2012
2019
2019
2018
6
3
3
3
9
7
7
3
7
8
2
2
3
4
2
2
2
3
4
4
3
3
1
1
2
302
120
23
33
41
42
15
113
22
52
0
0
1
Número de citaciones*Autores mujeresNúmero autoresAño publicaciónRevistaAutor
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de conanza son amplios. Entre las malformaciones
encontradas están anencefalia con un valor OR = 0.9 (IC
0.5-1.9), espina bída OR = 0.9, (IC 0.5 -1.4), labio leporino
con y sin paladar hendido OR = 0.9 (IC 0.7-1.3) y paladar
hendido solo OR = 0.9 (IC 0.5-1).
34
Por su parte Garry y
col. luego de realizar su investigación concluyen que
posterior a la identicación de 14 pesticidas, el glifosato
y la fosna mostraron una correlación con el aumento de
efectos adversos.
27
Benítez y col. hallaron una asociación
entre la exposición a plaguicidas (glifosato) y la aparición
de malformaciones congénitas en neonatos nacidos en
Paraguay.
35
Rapazzo y col. encontraron que los defectos
de nacimiento variaban de acuerdo con las combinaciones
de pesticidas a las cuales las madres estuvieron expuestas,
siendo mayor en el caso del glifosato para alteraciones o
defecto septal auricular. El estudio realizado en Carolina del
Norte por Fagan y col
.36
mostró que existe evidencia que el
glifosato o su nombre comercial Roundup llevan a producir
efectos teratogénicos en la reproducción, como también
efectos a nivel genómico que conllevan a malformaciones de
tipo congénito.
37
Franco y col. informaron cómo el glifosato
afecta no solo el crecimiento de las malezas sino también el
de la ora cercana, pero más aún afecta tanto el desarrollo
intrauterino, el crecimiento neural periférico y el normal
funcionamiento hormonal.
29
Dutra y col. reportaron por
medio de pruebas de Odds ratio una asociación estadística
que conrma el aumento de número de malformaciones
congénitas con la exposición a los plaguicidas entre los
cuales está el glifosato.
38
De acuerdo con lo encontrado
por Valdes y col. en una investigación del laboratorio de
embriología molecular del Conitec-UBA, aún con dosis
más bajas de las que se utilizan en fumigación de soya se
pueden presentar efectos a nivel de embriones alterando
el desarrollo normal de los mismos, llevando a presencia
de malformaciones neuronales, intestinales y cardiacas,
al igual que la presencia de microcefalia y deformidades
craneofaciales entre otras.
39
CONCLUSIONES
Cinco de los trece artículos (Williams y col., McQueen y
col., De Araujo y col., Carmichael y col. y Shawy col.) no
encontraron una asociación entre la exposición al glifosato
y la presentación de malformaciones, mientras que ocho
artículos (Yang y col., Garry y col., Benitez y col., Rapazzo
y col., Dutra y col., Franco y col., Fagan y col., Valdes y
col.) hallaron algún tipo de asociación entre la presencia
de malformaciones y el contacto con glifosato o sus sales.
En la literatura internacional se encuentra poco sobre los
efectos del glifosato en la presentación de malformaciones
congénitas como se pudo comprobar en esta investigación,
lo que lleva a generar más protocolos de tipo prospectivo
especícos para cada uno de los pesticidas más utilizados en
el mundo. Aunque existe un gran número de literatura gris
que contempla las malformaciones que produce el uso de
glifosato, nuestro estudio no encontró ninguno concluyente
al respecto, siendo solo un estudio en el que se pudo
encontrar un aumento del riesgo de presentación27, no
siendo este concluyente. No es posible dar una generalización
sobre los resultados encontrados en este estudio puesto que
presenta una gran heterogeneidad. La revisión revela que
existen cerca de 12 estudios que contemplan la presentación
de malformaciones congénitas por exposición a pesticidas,
pero no hacen una discriminación del glifosato sino que
es genérico, lo que ocasiona la necesidad de llevar a cabo
estudios más especícos para cada uno de los pesticidas que
son utilizados.
CONFLICTO DE INTERÉS
Los autores declaran NO tener ningún conicto de interese,
incluidos los políticos y/o nanciera asociada con patentes
o propiedad, el suministro de los proveedores de materiales
y/o suministros y equipos utilizados en el estudio. La
nanciación del estudio fue de fuentes propias.
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